Thành Phố Bóng Đêm lấy bối cảnh tại một thị trấn nhỏ ở miền Nam nước Mỹ, nơi người dân đang vô cùng hoang mang bởi một kẻ giết người hàng loạt. Khi số lượng nạn nhân tăng lên, cư dân trong vùng, bao gồm cả cảnh sát, đều trở thành nghi phạm. Hai cảnh sát Brian Sutter và Luke Carson đang vật lộn với các manh mối để giải quyết vụ án. Nữ thám tử Jaclyn Waters cũng được đưa vào đội để giúp đỡ cả hai. Tuy nhiên, quá trình điều tra không hề thuận lợi và phát sinh nhiều sự cố bất ngờ, thậm chí kéo theo nhiều án mạng kinh hoàng.